Im Jahr 1943 trauern der streng gläubige Puppenmacher Samuel Mullins und seine Frau Esther um den Verlust ihrer siebenjährigen Tochter Annabelle, die sie liebevoll „Bee“ nannten. Sie wurde bei einer Autopanne der Mullins’ von einem vorbeifahrenden Auto überfahren und starb. Später macht sich eine unbekannte Entität im Haus der Mullins’ bemerkbar und das Paar glaubt, dass dies der Geist ihrer verstorbenen Tochter sei. Dieser überzeugt sie, ihr Wesen in eine von Samuel gefertigte Porzellanpuppe zu übertragen, um wieder mit ihr zusammen sein zu können. Jedoch erkennen sie alsbald, dass sie einem Dämon auf der Suche nach einem menschlichen Wirt aufgesessen sind und sperren die Puppe in Bees ehemaligem Schlafzimmer in deren Kleiderschrank ein, der mit Seiten aus einer Bibel beklebt wird. Ein Priester soll zudem sowohl den Raum als auch das Haus der Mullins’ segnen.

In Maine, in einer kleinen Stadt namens Derry im Oktober 1988. Der sechsjährige Georgie Denbrough spielt mit seinem Papierboot im Regen, das sein Bruder für ihn gebastelt hat. Als dieses in einen Abfluss fährt und er in diesen hineinblickt, sieht er eine unheimliche Gestalt, die sich ihm als Pennywise vorstellt. Diese verwickelt den kleinen Jungen in ein vermeintlich freundliches Gespräch und bittet ihn, das Boot zurückzunehmen. Dem ersten Anschein nach scheint dies gut zu gehen, der gruselige Clown beißt Georgie jedoch Sekunden später einen Arm ab und zieht ihn in das Dunkel der Kanalisation.

Kein Lichtstrahl, sondern lediglich die Scheinwerfer von Drohnen dringen im Los Angeles des Jahres 2049 durch den Smog. Die Stadt ist nicht nur von Menschen, sondern auch von Hologrammen und künstlichen Menschen, den sogenannten Replikanten, bewohnt, die ihnen jedoch nicht mehr als Sklaven dienen, wie noch Jahre zuvor. Der neue bioidentische Replikantentyp Nexus 9 hegt keinerlei Groll mehr gegen seine Erbauer. Vor allem tut dieser seinen Dienst nur solange, bis seine programmierte Lebenszeit abgelaufen ist und er stirbt. Da die Ökosysteme zusammengebrochen sind und es keine echten Tiere und keine Pflanzen mehr gibt, werden in weitläufigen Gewächshäusern vor der Stadt proteinreiche Käferlarven gezüchtet, von denen sich die Menschen ernähren.

Im Jahr 1974 ist der junge Thaddeus Sivana mit seinem Vater und seinem Bruder unterwegs, als beide plötzlich aus dem Auto verschwinden, die Scheiben gefrieren und er sich in einer magischen Höhle, dem Fels der Ewigkeit, wiederfindet. Dort befinden sich versteinerte Ungeheuer, die Sieben Todsünden, und der Junge trifft auf den Zauberer Shazam, der ihn vor die Prüfung stellt, sich nicht in Versuchung bringen zu lassen, das Auge von Envy zu berühren. Als Thaddeus, verführt vom Flüstern der Todsünden, dennoch versucht, das Auge zu ergreifen, erkennt Shazam, dass er nicht würdig ist, und schickt einen neuen Suchzauber in die Welt hinaus. Thaddeus, der sich schlagartig wieder im Auto seines Vaters befindet, erzählt aufgebracht von dem Erlebten und verursacht so einen Unfall, durch den sein Vater querschnittsgelähmt wird.

Cecilia Kass befindet sich in einer gewalttätigen Beziehung zu einem wohlhabenden und brillanten Wissenschaftler, bis sie eines Nachts vor ihm die Flucht ergreift. Unterstützt von ihrer Schwester Emily und ihrem Jugendfreund James taucht Cecilia unter. Nachdem Cecilias Ex-Freund Adrian Selbstmord begangen und ihr einen großen Teil seines Vermögens hinterlassen hat, überkommt Cecilia allmählich das Gefühl, dass Adrian seinen Tod nur vorgetäuscht hat, um sich mit einem raffinierten Plan für das heimliche Verschwinden an ihr rächen zu können.