Der Kleinganove Bobby Cooper ist auf dem Weg nach Las Vegas, wo er endlich seine Spielschulden zurückzahlen möchte – damit er nicht noch weitere Finger durch eine Geflügelschere der rüden Geldeintreiber auf seiner Fährte verliert. Als an seinem Ford Mustang der Kühlerschlauch platzt, findet er eine heruntergekommene Werkstatt in dem verschlafenen Wüstenort Superior, Arizona. Deren Betreiber ist jedoch alles andere als erfreut, sich überhaupt mit der hereingeschneiten Kundschaft abgeben zu müssen und hält Cooper mit vagen Versprechungen stundenlang hin.

Die Gefährten erzählt zunächst die Vorgeschichte des sogenannten Einen Rings, der von dem Dunklen Herrscher Sauron geschmiedet wurde. Der Ring besitzt magische Kräfte und verleiht Sauron große Macht. Trotzdem gelang es den freien Völkern Mittelerdes, Sauron zu bezwingen. Isildur nahm den Einen Ring an sich, wurde aber durch einen Überfall von Orks getötet. 2500 Jahre später, als der Ring schon fast in Vergessenheit geraten war, fand ihn Smeagol, ein Halbling, der durch den Ring zur Kreatur Gollum wurde. Der Ring verfluchte das Leben der Kreatur fünfhundert Jahre lang, bis er sich auf die Suche nach einem neuen Träger machte und so dem Hobbit Bilbo Beutlin in die Hände fiel.

Der Film beginnt mit einer Rückblende auf den Kampf zwischen Gandalf und dem Balrog auf der Brücke von Khazad-dûm. Dabei stürzen beide in die Tiefe und Gandalf kämpft im Fallen weiter mit dem Balrog, den er schließlich tötet: Er selbst überlebt schwer verletzt. Sam und Frodo werden zu dieser Zeit von Gollum verfolgt. Als dieser die beiden Hobbits überfällt, nehmen sie ihn gefangen. Frodo hat Mitleid mit ihm und glaubt, Gollum könne sie an ihr Ziel nach Mordor führen. Sam hingegen ist von diesem Vorschlag wenig begeistert und beobachtet Gollum wachsam und misstrauisch. Nach einiger Zeit kann Sam seine Abneigung gegenüber Gollum kaum noch verbergen, während Frodo zunehmend Verständnis für ihn aufbringt, da er als Ringträger die Situation Gollums, der den Ring lange Zeit besaß, nachempfinden kann.

Im letzten Teil der Trilogie erfährt man zunächst in einer Rückblende, wie aus Sméagol die Kreatur Gollum geworden ist: Zwei hobbitähnliche Gestalten sind in einem Boot zu sehen. Wie sich herausstellt, handelt es sich dabei um Déagol und Sméagol, die zum sogenannten Flussvolk gehören. Déagol wird von einem großen Fisch in den See gezogen. Unter Wasser entdeckt er etwas Glitzerndes und greift danach. An Land stellt er fest, dass es sich hierbei um einen goldenen Ring handelt. Sméagol wird darauf aufmerksam und will diesen Ring unbedingt haben. Als Déagol sich weigert, entbrennt ein Kampf zwischen den beiden, in dessen Verlauf Sméagol Déagol erwürgt. Er zieht sich daraufhin in eine Höhle zurück, in der er sich unter dem Einfluss des Ringes im Laufe der Jahrhunderte zu Gollum wandelt, was in einer Art „Zeitraffer“ dargestellt wird.

Durch einen Zufall läuft der Zahnarzt Alan Johnson (Don Cheadle) seinem Zimmergenossen Charlie Fineman (Adam Sandler) aus alten Studientagen über den

In schnellen Rückblenden zu Beginn des Films wird gezeigt, wie der Wissenschaftler Bruce Banner im Rahmen einer Versuchsreihe mit Gammastrahlen behandelt wird, woraufhin er sich in ein instinktgesteuertes grünes Wesen mit übermenschlichen Kräften verwandelt und das Versuchslabor verwüstet. Dabei werden auch seine Freundin und Kollegin Betty Ross und ihr Vater, General Thaddeus „Thunderbolt“ Ross, verletzt. Als Bruce Betty im Krankenhaus besuchen will, stellt sich ihm Ross in den Weg. Bruce flieht und wird während der nächsten Jahre von Ross gejagt. Dabei verwandelt er sich immer wieder in das grüne Ungeheuer.

Frank war früher einer der bekanntesten Juwelendiebe und Fassadenkletterer der USA. Nun ist er gealtert und zu einem schusseligen Eigenbrötler geworden. Er entwendet schon lange keine Juwelen mehr, sondern stiehlt nur noch in einem Laden geschnitzte Deko-Seifen. Außerdem besucht er als einziger noch verbliebener Kunde die Gemeindebücherei und freut sich auf die Begegnungen mit der Bibliothekarin Jennifer. Jedoch hat auch dort die Zukunft alles verändert, Jennifer steht bereits ein Bibliotheksroboter namens Mr. Darcy zur Seite, sämtliche Bücher sollen digitalisiert und die Bücherei wegen des rückläufigen Interesses an Printmedien in ein Kulturzentrum umgewandelt werden.

Der Ingenieur Roy McBride arbeitet für die US-amerikanische Weltraumbehörde SpaceCom. Ihm fallen zwischenmenschliche Beziehungen schwer, auch zu seiner Ehefrau, die ihn verlassen hat. Roy zeichnet sich aber bei der Arbeit durch seine stoische Art aus und besteht mit Bravour die regelmäßigen psychologischen Tests. Sein Herzschlag steigt nie über 80 Schläge pro Minute, auch nicht bei einem durch eine Energiewelle ausgelösten, katastrophalen Arbeitsunfall an einer Weltraumantenne. Daraufhin wird er von SpaceCom für eine geheime Weltraummission rekrutiert – er soll seinen möglicherweise noch am Leben befindlichen Vater Clifford McBride suchen, der 20 Jahre zuvor auf einer Reise zum Neptun spurlos verschwunden ist.