Der englische Werftarbeiter Jude reist in den 1960er Jahren illegal in die USA, wo er seinen Vater sucht. Er findet ihn als Hausmeister einer renommierten Universität. Dort lernt er den gelangweilten Studenten Max Carrigan kennen, freundet sich mit ihm an und verliebt sich in dessen Schwester Lucy. Max gibt sein Studium auf und zieht mit Jude nach New York, wo sie sich in der Wohngemeinschaft von Sadie einmieten und JoJo und Prudence kennenlernen. Lucy folgt ihnen nach. Nachdem Max in die Armee einberufen und in den Vietnamkrieg geschickt worden ist, wird Lucy in einer Gruppe von Friedensaktivisten aktiv, Jude versucht als Zeichner Fuß zu fassen.

Im US-Bundesstaat Iowa zieht das Grauen in die ländliche Kleinstadt Ogden Marsh ein. Der Redneck Rory taumelt apathisch mitten in ein Baseballspiel. Mit der geladenen Flinte in der Hand, geht er auf das Feld. Sheriff David Dutton und sein Deputy Russell Clank greifen ein und versuchen vergeblich, Rory zur Vernunft zu bringen. David tötet sein Gegenüber schließlich in Notwehr. Doch das ist der Auftakt zu einer Reihe von schockierenden Ereignissen. Immer mehr Bewohner Ogden Marshs verwandeln sich in emotionslose, von Blutergüssen übersäte Bestien, die ihren Mitbürgern nach dem Leben trachten.

John Ottway ist in einer entlegenen Ölförderungseinrichtung in Alaska als Jäger beschäftigt, der die Arbeiter vor Angriffen wilder Tiere beschützen soll. Nach dem Tod seiner Frau ist er von seinem Leben zutiefst enttäuscht und steht am letzten Tag seiner Dienstzeit kurz vor einem Selbstmordversuch. Tags darauf begibt er sich mit anderen Arbeitern der Ölgesellschaft auf den Rückflug. Kurz nach dem Start stürzt ihre Maschine in einer eisigen Wildnis ab. Die wenigen Überlebenden richten sich zunächst im Flugzeugwrack ein. In der Nacht wird einer der Überlebenden von Wölfen getötet, ohne dass die anderen es zunächst merken.

Der Film setzt die Handlung vom Ende seines Vorgängers Breaking Dawn – Bis(s) zum Ende der Nacht – Teil 1 nahtlos fort. Auf ihrer ersten Jagd beweist die neugeborene Vampirin Bella eine ungewöhnliche Fähigkeit zur Selbstbeherrschung, indem sie einen Puma einem leicht verletzten Bergsteiger vorzieht. Anschließend begegnet sie Jacob, der sich auf ihre Tochter Renesmée geprägt hat, was Bella aber noch nicht weiß. Als sie zum ersten Mal ihre Tochter Renesmée sieht, erfährt sie, dass diese ungewöhnlich schnell wächst und die besondere Gabe besitzt, mit Personen mittels Berührung zu kommunizieren und so ihre Gedanken zu offenbaren. Als Jacob Bella gesteht, dass er auf ihre Tochter geprägt wurde, kommt es zu einer heftigen Auseinandersetzung zwischen den beiden. Sie vertragen sich jedoch kurz darauf wieder.