Der Film besteht aus vier ineinander verwobenen Handlungssträngen, die jeweils durch das Thema der menschlichen Intoleranz verbunden sind. Es wird gezeigt, welche schrecklichen Folgen die Intoleranz in allen Formen in der Menschheitsgeschichte schon von jeher hatte. Die einzelnen Zeiten sind symbolisch durch die Gestalt einer „ewigen Mutter“, nach einer Vorlage von Walt Whitman, die beständig eine Wiege schaukelt, verknüpft. Immer schneller wird im Verlaufe des Filmes zwischen den einzelnen Episoden des Filmes gewechselt.

In Washington stirbt Samuel Foley, der Senator eines nicht genannten Bundesstaates. Dessen Kollege, Senator Paine, gibt die Nachricht an Gouverneur Hubert „Happy“ Hopper weiter, der das Recht hat, bis zur nächsten Wahl einen Nachfolger Foleys zu benennen, und der sich in dieser Angelegenheit mit dem Medienmagnaten Jim Taylor bespricht. Taylor, der dank seiner Macht über die Medien und Wirtschaft den Bundesstaat beherrscht und Hopper nach Belieben kontrollieren kann, ist in den Bau eines Staudammes verwickelt, der zwar eigentlich nicht gebraucht wird, aber Unsummen an Steuergeldern verschlingt. Deshalb beauftragt er Hopper, einen Ersatz für Senator Foley zu finden, der zum einen nicht in die Machenschaften um den Staudamm verwickelt ist und zum anderen leicht auf Kurs gebracht werden kann.